Вернувшись в Дублин, Фаррелл по совету младшего брата Имона начал посещать школу актёрского мастерства The Gaiety School of Acting, но бросил. В 1996 году состоялся его дебют в кино в драме «Исчезновение Финбара», правда его роль была настолько незначительна, что не попала в титры. Затем, в 1997 году последовала небольшая роль в низкобюджетном фильме «Сырая нефть», а летом следующего года Фаррелл снялся в минисериале «Белый танец», действие которого разворачивалось в Ирландии 30-х годов. Вскоре Фаррелл, который всегда испытывал неприязнь к любого рода учебным заведениям, бросил занятия в школе и некоторое время зарабатывал на жизнь, снимаясь в рекламе. Затем, имея за плечами некоторый опыт игры на сцене, принял участие в постановке небольшого лондонского театра Donmar Warehouse. Роль аутичного подростка Ричарда Беламера была примечательна для Фаррелла в основном тем, что благодаря ей он познакомился с Кевином Спейси — тот обратил внимание на игру молодого актёра и посоветовал продюсерам пригласить Фаррелла на одну из второстепенных ролей своего будущего фильма «Обыкновенный преступник».  В 1999 году он принял участие в режиссёрском дебюте Тима Рота, психологическом триллере «Зона военных действий» с Тильдой Суинтон и Рэем Уинстоном в главных ролях. В тот же период Фаррелл довольно активно снимался на телевидении, появившись в семи эпизодах довольно популярного в Ирландии телесериала «Ballykissangel» о жизни молодого священника-англичанина в маленьком ирландском селении и в телесериалах «Чисто английское убийство», «Любовь в XXI веке». Далее в 2000 году благодаря протекции Кевина Спейси, Фаррелл снялся в роли молодого бандита Алека в криминальной комедии «Обыкновенный преступник» о дерзком грабителе Линче. Несмотря на сильный актёрский состав, картина провалилась в прокате и получила очень негативные отзывы критиков.

В 2000 году актёр успешно прошёл пробы на роль в антивоенном фильме Джоэла Шумахера «Страна тигров» о тренировочном лагере в Луизиане, где новобранцы проходили военную подготовку перед отбытием во Вьетнам. Роль рядового Роланда Бозза, бунтаря и убеждённого пацифиста, стала важным этапом в развитии кинокарьеры Фаррелла — его игра получила благосклонные отзывы критиков, которые пророчили актёру звёздное будущее. Кроме того, он был удостоен наград Общества кинокритиков Бостона и Общества кинокритиков Лондона.  Снявшись в 2001 году в проходном комедийном вестерне «Американские герои», Фаррелл опять появился в военной драме — картине «Война Харта» о лагере для военнопленных времен Второй мировой войны, где в паре с Брюсом Уиллисом исполнил одну из главных ролей, за что получил премию Шанхайского кинофестиваля. Карьера Фаррелла быстрыми темпами шла в гору — в 2002 году он снялся ещё в двух успешных картинах. Сначала он исполнил роль правительственного агента Дэнни Уитвера в фантастическом триллере Стивена Спилберга «Особое мнение» по мотивам повести Филипа Дика.  Эта картина стала одним из главных кинособытий года и снискала огромную популярность у зрителей и критиков, собрав 358 миллионов долларов в мировом прокате  и удостоившись внушительного количества престижных кинонаград и номинаций. За роль агента Уитвера Фаррелл был номинирован на получение премии «Империя». Далее последовала ещё одна работа у Джоэла Шумахера в триллере «Телефонная будка», в котором герой Фаррелла — Стю Шепард попадает под прицел маньяка, грозящего застрелить Стю из снайперской винтовки, если тот выйдет из телефонной будки.

2003 год оказался самым успешным годом Фаррелла с точки зрения востребованности — он был задействован сразу в пяти проектах. Снявшись со знаменитым Аль Пачино в довольно стандартном шпионском триллере «Рекрут», Фаррелл принял участие в экранизации комикса о слепом супергерое «Сорвиголова» с Беном Аффлеком и Дженнифер Гарнер в главных ролях, где появился в роли отрицательного героя по кличке Меченый. Далее последовала третья по счёту работа с Джоэлом Шумахером — эпизодическая безымянная роль в биографической драме «Охота на Веронику» на основе реальной истории ирландской журналистки Вероники Герин, убитой в 1996 году по заказу мафии.  Четвёртым фильмом этого года для Фаррелла стал боевик «S.W.A.T. Спецназ города Ангелов» по мотивам одноимённого сериала, где актёр появился в роли офицера полиции Лос-Анджелеса Джима Стрита, вошедшего в состав команды сержанта Харрельсона (героя Сэмюэля Л. Джексона). Затем актёр вернулся на родину и снялся в криминальной трагикомедии «Разрыв», которая была хорошо принята критиками — особенно в Ирландии, получив от Ирландской академии кино и телевидения 4 премии и 7 номинаций (в том числе номинацию Фаррелла за лучшую мужскую роль второго плана).
В следующем году Фаррелл снова был номинирован на получение премии IFTA, на сей раз за роль Бобби Марлоу в мелодраме «Дом на краю света» по одноимённому роману лауреата Пулитцеровской премии Майкла Каннингема, а затем последовала первая главная роль в высокобюджетном голливудском проекте — эпическом фильме Оливера Стоуна «Александр». Однако несмотря на именитого режиссёра, с размахом отснятые сцены баталий и звёздный состав — кроме Фаррелла в фильме также приняли участие Анджелина Джоли, Вэл Килмер, Джаред Лето, Энтони Хопкинс, Кристофер Пламмер и другие известные актёры — «Александр» едва окупил 155 миллионов долларов затрат на производство, собрав в США всего 34 миллиона и ещё 133 миллиона в иностранном прокате. В Греции предпринимались попытки вообще запретить прокат фильма. Несмотря на то, что историки допускают вероятность бисексуальности великого полководца, группа греческих адвокатов обвинила Стоуна в искажении образа Александра Македонского, который в фильме уделяет равное внимание как женщинам, так и своему фавориту Гефестиону. Финалом провала стало выдвижение Фаррелла на получение анти-премии «Золотая малина» как худшего актёра года. В 2005 году актёр принял участие в ещё одном историческом фильме — драме Терренса Малика «Новый Свет», рассказывающей о колонизации европейцами индейских территорий в начале XVII века. Эта картина, где Фаррелл снялся в роли капитана Джона Смита, вышла в ограниченном прокате и тоже не снискала особого успеха. Далее в 2006 году последовали съёмки в мелодраме «Спроси у пыли», истории любви красавицы-мексиканки Камиллы Лопес (её роль исполнила Сальма Хайек) и писателя-итальянца Артуро Бандини. Второй картиной Фаррелла этого года стал боевик Майкла Манна по мотивам одноимённого телесериала 80-х «Полиция Майами. Отдел нравов», где актёр сыграл детектива Санни Крокетта (в сериале его играл Дон Джонсон).  В 2006 году Фаррелл завершил съемки в фильме «Гордость и слава», криминальной драме о коррупционном скандале в полиции, где кроме него снялись Эдвард Нортон и Ноа Эммерих. Мировая премьера фильма заявлена на 9 сентября 2008 года по причине того, что фильм долго не выходил в свет из-за задержки с пост-продакшн (завершающим этапом производства фильма). Актёр снялся в фильме «Мечта Кассандры» культового режиссера Вуди Аллена с участием Юэна Макгрегора и Хэйли Этвелл, мировая премьера которого состоялась 18 июня 2007 года. Фильм — трагическая история двух братьев, вставших на путь убийства. 17 января 2008 года состоялась мировая премьера другого фильма — артхаусная трагикомедия «Залечь на дно в Брюгге», в котором, помимо Фаррелла, блестяще сыграли актеры Брендан Глисон и Рэйф Файнс.  В июне 2008 года Фаррелл закончил сниматься в картине «Triage» («Сортировка») (режиссер Данис Танович) о войне в Курдистане (Ирак), где он сыграл роль военного журналиста Марка Уолша, попавшего под бомбежку и потерявший своего близкого друга-напарника. Для этой роли Фаррелл сбросил вес, причем настолько сильно, что стал совершенно не похож на себя.
В 2009 году Фаррелл снялся в кинофильмах «Грязная музыка» (по одноименному роману австралийского писателя Тима Уинтона) и «Ундина» («Ondine») режиссера Нила Джордана.  В 2010 году вышли в прокат фильмы «Телохранитель», где партнершей Колина стала Кира Найтли и «Путь домой», фильм про историю побега шестерых заключенных из лагеря ГУЛАГа и их пути обретение свободы. В 2011 году с участием Колина вышел фильм «Ночь страха» (ремейк фильма 1985 года), в котором актёр снялся вместе с Антоном Ельчиным, Кристофером Минц-Плассе и Дэвидом Теннантом, сыграв роль вампира; а также 8 июля была премьера комедии «Несносные боссы» с Дженнифер Энистон и Джейсоном Бейтманом.

Личная жизнь:
В июле 2001 года Фаррелл женился на актрисе Амелии Уорнер, однако их брак оказался недолговечным и уже в ноябре того же года пара развелась.
12 сентября 2003 года, в медицинском центре «Синайские Кедры» (англ. Cedars-Sinai Medical Center) в Лос-Анджелесе, бывшая девушка Колина, канадская модель Ким Борденейв родила Фарреллу сына, весом 3.43 кг, которого назвали Джеймсом Патрейгом (James Patraig Farrell). Однако, спустя некоторое время, пара тоже рассталась. Несмотря на законченные отношения, Колин не собирался отказываться от сына и заявил, что будет пожизненно его обеспечивать. Сам актер не мог присутствовать при рождении сына по причине съемок в фильме «Александр» в Марокко, но во время этого события вместе с Ким была мама Колина, Рита, и его сестра. Позже, Фаррелл не раз признавался, что Джеймс — настоящий подарок, что именно он изменил всю его жизнь, а отцовство — это лучшая работа, которую он когда-либо имел . В 2007 году Фаррелл объявил, что Джеймс страдает синдромом Ангельмана.
В декабре 2005 года актер добровольно лег в реабилитационную клинику, чтобы избавиться от пристрастия к обезболивающим лекарствам и рекреационным веществам. Официальная версия гласит, что Фаррелл начал принимать обезболивающие из-за частых болей в спине.
7 октября 2009 года у Фаррелла родился второй сын, которого назвали Генри Тадеуш Фаррелл и крестили в Польше . Матерью ребенка стала Алиция Бахледа-Цуруш. Колин Фаррелл познакомился с ней на съемочной площадке фильма «Ундина» в 2008 году, но хранил свои отношения в тайне, пока в сентябре не объявил, что полячка ждёт ребёнка. 15 октября 2010 года появилось сообщение, что Колин бросил ее несколько месяцев назад , а вскоре это сообщение было официально подтверждено.

кинопоиск